Русская церковь на Матильденхёэ – „Холме Матильды“ – построена на личные средства последнего русского Императора Николая II и Императрицы Александры (Принцессы Аликс Гессен-Дармштадтской). Глубоко религиозная правящая чета хотела, чтобы во время пребывания в Дармштадте у их семьи была возможность присутствовать на русском православном Богослужении. Поэтому Император пожертвовал средства на строительство церкви на Матильденхёэ, которая, естественно, была частной собственностью царской семьи.
Церковь стала первой постройкой на Матильденхёэ. Уже позднее возник ансамбль в стиле модерна, внедрению которого содействовал Эрнст Людвиг. Церковь построена в раннем ярославском стиле. Она стоит на земле, привезённой в Дармштадт из России и собранной со всех губерний. Позолоченные купола – луковицы и богато украшенные золоченые своды храма являют собой сокровище русского церковного искусства в Германии.
Мрамор цокольного этажа также из России, с Кавказа. Строительные планы разработал профессор Бенуа -ректор Петербургской Академии Искусств, который также построил церковь в курортном городке Бад-Гамбург.
Фирма „Виллеруа и Бох“ изготовила специальную плитку в форме луковицы для отделки наружного фасада и башен куполов церкви. На этой плитке, как и на богато украшенных сводах, стилизованное изображение царского орла. Образа для иконостаса написал известный русский иконописец Карл Тимолеон Нефф.
Церковь в Дармштадте является для русской эмиграции одновременно музеем и местом паломничества: в день убиения царской семьи (4/17 июля) в церкви ежегодно служат панихиду. С 1981 года, когда члены царской семьи были причислены к лику Новомучеников и Исповедников Российских, в день их смерти в храме проводится архиерейское служение с молебном Царственным Новомученикам – „Святому Царю-Мученику Николаю, Мученице Царице Александре, Мученику Царевичу Алексею и Мученицам – царевнам Ольге, Татьяне, Марии и Анастасии“. В конце службы совершается крестный ход с иконами и портретами царской семьи.
Первый камень церкви был заложен 16 октября 1897 года (в день памяти св. мученика Лонгина сотника, иже при Кресте Господни) в присутствии российской императорской четы. В Дармштадтской летописи от 18.10.1897 г. имеется следующее описание этой церемонии: „На участке земли, отведённом под строительство, был устроен великолепный, богатого убранства павильон. Павильон представлял собой круглое строение с четырьмя выступающими нишами.Западная и южная стороны павильона, драпированные дорогостоящими тканями, предназначались для входа; в восточной стороне находился закладочный камень, а в северной – чертежи часовни и образцы доставленных для строительства камней. Павильон венчал балдахин из зеленой ткани, над которым возвышалась российская императорская корона. Высшая элита государства вошла в павильон, и торжество началось… Вел его протопресвитер И.Л. Янышев, заведующий придворным духовенством, специально для этого прибывший из Петербурга, в сослужении приглашённого из Висбадена священника Протопопова… Вся церемония проходила на русском языке и, в сущности, была непонятна для тех, кто его не знал, но все же произвела в высшей степени неизгладимое торжественное впечатление“.
Церковь была освящена 26 сентября 1899 года (в день преставления Святого Апостола и Евангелиста Иоанна Богослова). Для участия в освящении в Дармштадт снова приехали Царь Николай II и Царица Александра с семьёй.

Иконостас, антиминс и хоругви были привезены из Лондона, из домовой церкви Великой Княгини Марии Александровны (дочери Александра II), Герцогини Саксонской-Кобургской-Готтской. Помимо этого, лондонская церковь подарила храму в Дармштадте резной дубовый ковчежец с плащаницей (для правого придела). Специально для храма была изготовлена необходимая богослужебная утварь. Мозаичная отделка (внутренних стен апсиды и наружных стен храма) была завершена лишь в 1903 году.
С началом I-й мировой войны храм был закрыт, все драгоценные металлы, колокола, а также привезённые в самом начале семь крестов с крыш были конфискованы как „имущество врага“. Общее количество конфискованного становится ясно из страховых документов 1926 года, в которых говорится: „Конфисковано: позолота куполов, позолота крестов, медная кровля с медными водостоками, медные рамы, 5 колоколов, 4 оконных витража в железном и свинцовом обрамлении, золоченая алтарная дверь из кованого железа“.
Снятие кровли и водостоков привело к значительным повреждениям из-за попадания воды внутрь здания. Повреждения на поверхностях были устранены в 20-е годы. Затем значительный ущерб был нанесён храму бомбардировками в 1944 году. Была украдена часть золотых и серебряных богослужебных сосудов, пожертвованных царской семьёй. Сохранившаяся утварь хранилась в Дармштадтском музее вплоть до восстановления храма в 1946 году.
Повреждения, нанесённые войной, в 1945-1946 годах были устранены лишь поверхностно. Чтобы не допустить дальнейших разрушений, в 50-е -70-е годы в храме несколько раз производился капитальный ремонт, что потребовало значительных затрат. В начале 1955 года реставрационные работы были закончены, и 27 апреля / 7 мая 1955 года храм был заново освящен Архиепископом Александром. В 70-е годы была продолжена реконструкция крыши и кирпичной кладки. Стоимость только этих работ составила 300.000 немецких марок. Затраты покрывали щедрые пожертвования Евангелической церкви города Дармштадта и земли Гессен, а также значительные частные пожертвования. Епархия предоставила в общей сложности 50.000 марок. Восстановительные работы в 70-х годах -золочение куполов и коньков крыш удалось завершить осенью 1976 года. А 23 октября 1976 года церковь снова освятили епископы Павел (Русская Православная Церковь) и Лаврентий(Сербская Православная Церковь). В настоящее время требует ремонта колокольня. Из-за повреждений колокола несколько лет не звонили, и потому их снимали.