Первоначально храм был построен как домовая церковь царской семьи на ее собственные средства. Императорским Указом от 14 февраля 1904 года храм был передан Министерству иностранных дел с условием, «что духовенство из Висбадена будет периодически отправлять богослужение в Дармштадте». (Указ по Духовной Консистории, Ст. Петербург, N 1159 от 8 марта 1904 г.). При этом церковь со всем её имуществом становилась собственностью Министерства иностранных дел.
Когда началась Первая мировая война, храм, как и другая российская собственность в Германии, перешел под «принудительное управление».
В 1935 году Советский Союз в Ноте посольству Германии в Москве отказался от церковного имущества в Германии, и храм в Дармштадте в 1938 году (Закон о Землевладении Русской Церкви) был передан «Епархии Православных Епископов Берлина и Германии». Епархия существует с 1926 года и входит в состав «Русской Православной Церкви Заграницей», которая с 1920 года помогает русской эмиграции во всем мире.