Die Kirche war zunächst als Privatkirche der Zarenfamilie aus deren Vermögen erbaut worden. Durch kaiserlichen Verfügung vom 14. Febr. 1904 wurde die Kirche dem Ministerium für Auswärtige Angelegenheiten mit der Auflage übergeben, dass von der Geistlichkeit in Wiesbaden in Darmstadt „“von Zeit zu Zeit Gottesdienste““ zelebriert werden müssen. (Ukaz des Geistlichen Konsistoriums, St. Petersburg Nr. 1159 vom 8. März 1904). Damit ging die Kirche und ihr Unterhalt““ in die Zuständigkeit des Außenministeriums über.

Nach Ausbruch des Ersten Weltkriegs wurde die Kirche – wie das übrige russische Vermögen in Deutschland – unter Zwangsverwaltung gestellt. Nachdem die Sowjetunion im Jahre 1935 in einer Verbalnote an die Deutsche Botschaft in Moskau auf den Kirchenbesitz in Deutschland verzichtet hatte, wurde die Kirche in Darmstadt im Jahre 1938 (Gesetz über den Grundbesitz der Russischen Kirche) auf die „“Diözese des Orthodoxen Bischofs von Berlin und Deutschland““ übertragen. Sie besteht seit dem Jahre 1926 und ist Teil der „“Russischen Orthodoxen Kirche im Ausland““, die seit dem Jahre 1920 russische Emigranten in der weitweiten Diaspora betreut.